La DGS dirige l'ensemble des services de la Collectivité sous l'autorité du Président qui le choisit. Il s'appuie sur un Comité de Direction qu'il réunit et anime toutes les semaines à Rennes.

La DIRCI a pour vocation le regroupement des missions contribuant à la lisibilité et la connaissance de l'action de la Région par les citoyens. Elle contribue à la définition et à la mise en oeuvre de la politique de communication externe de l'institution régionale, par le biais de supports de communication divers, outils dédiés (publications, internet, documentation, Maison de la Bretagne à Paris, information européenne...).

La direction des ressources humaines met en oeuvre la politique de ressources humaines de la Région et assure la gestion des personnels et des élus.

La DIL a la charge de la gestion du patrimoine immobilier de la Région (lycées, bureaux...), des archives régionales et de la logistique.

La DAJECI assure la mission de prévention des risques juridiques de la Région, l'évaluation des politiques publiques et le contrôle interne. Elle assure également la préparation et le bon déroulement des assemblées générales.

La Direction des finances et du budget est chargée du suivi du budget de la Région. Elle prépare les décisions budgétaires votées par le Conseil régional. Elle s'assure également de la bonne exécution des dépenses décidées par les élus.

La DSI est chargée de l'administration des systèmes d'information de la Région.

La DAEI assure le suivi global du Contrat de projet Etat-Région et gère les subventions globales FEDER et FSE. Elle assure la coordination des actions de la Région auprès des institutions européennes, des régions partenaires et à l'international.

La DFIN assure l'élaboration et la mise en oeuvre des politiques publiques en matière de formation initiale (lycées, apprentissage, formations sanitaires et sociales), des langues de Bretagne, de l'enseignement supérieur, de la recherche et des sports.

La DEFTLV élabore et met en oeuvre les politiques publiques régionales en matière de formation tout au long de la vie (insertion, formation professionnelle...) et d'égalité professionnelle.

La direction de l'économie gère les dispositifs de soutien aux entreprises. Elle s'occupe également des dispositifs en faveur de l'agriculture et l'agroalimentaire, de l'innovation et de l'économie sociale et solidaire.

La direction de la mer, du développement maritime et du littoral gère les politiques publiques en matière de gestion intégrée des zones côtières, pêche et aquaculture et des métiers de la mer.

La DIMOTRA est en charge de l'ensemble des politiques de transport de la Région ainsi que des l'exercice des compétences dévolues par la loi à la Région dans le domaines des ports, des aéroports et des voies navigables, conférées à la Région par la loi du 13 août 2004.

Cette direction déléguée est rattachée à la DIMOTRA. Elle est en charge de l'ensemble des compétences dévolues par la loi à la Région, sur les infrastructures portuaires, aéroportuaires et des voies navigables.
Elle coordonne le pôle prospective et développement durable, le service d'ingénierie et d'exploitation portuaire et aéroportuaire et le services des voies navigables.

La Direction du Tourisme et du Patrimoine met en œuvre conjointement la stratégie touristique de la Région et sa politique en matière de patrimoine culturel, qui ont fait chacune l’objet d’un projet approuvé par le Conseil régional. Ces politiques étroitement liées reposent, pour le tourisme, sur deux éléments fondamentaux : la valorisation du patrimoine culturel et naturel de la Bretagne et la mise en œuvre touristique des critères de développement durable.

Avec un objectif transversal d'intégration des impacts du changement climatique en amont de la conception des politiques publiques, la DCEEB, a en charge l'élaboration et la mise en oeuvre de la politique de l’énergie et de l'aménagement durable, les politiques de compétence régionale sur les thématiques de l’air et des déchets ainsi que la politique liée au patrimoine naturel et à la biodiversité.

La DC met en œuvre les grandes orientations de la politique culturelle adoptée par l’Assemblée régionale. Visant à renforcer la présence artistique sur les territoires et à favoriser la circulation des œuvres, cette politique s’adresse tout autant aux acteurs du spectacle vivant, des arts plastiques, du cinéma et de l’audiovisuel, qu’au monde, du livre, du disque et de toutes les formes de création émergentes. La sauvegarde et la valorisation du riche patrimoine culturel immatériel régional sont également au cœur des missions de la Direction. Les problématiques de formation, d’éducation artistique et de structuration (économie-emploi) du secteur font l’objet d’une attention spécifique.

La DIRAM conçoit et met en œuvre la politique régionale visant à favoriser la cohésion territoriale et sociale de la Bretagne. Elle intervient ainsi dans les domaines suivants : observation des dynamiques territoriales et prospective, animation du partenariat GéoBretagne, soutien aux démarches de développement local à l’échelle des pays (contrats Région / Pays, soutien aux travaux des conseils de développement), soutien aux îles (Contrat Région / Association des îles du Ponant), urbanisme, foncier, logement, santé, services aux publics, animation de l’agenda 21.

Elle comprend une antenne basée à Brest, intervenant dans le champ de l’aménagement du territoire, de l’économie et de la formation.